В 1987-1990 годах, одновременно с учебой в аспирантуре, Медведев работал ассистентом кафедры гражданского права ЛГУ (заведующим кафедрой был Александр Сергеев). Как отмечало издание «Московский корреспондент», речь в ней шла о правах государственного предприятия как коммерческой организации в «условиях регулируемого рынка». В июне 1990 года, после досрочной защиты диссертации, Медведев вошел в группу помощников председателя Ленсовета Собчака. Ряд СМИ указывали, что, по их данным, Медведев регулярно оказывал питерским чекистам юридические услуги и при этом сблизился с будущим директором ФСБ Николаем Патрушевым. Наконец, по другим данным, Медведев появился в аппарате председателя Ленсовета на месяц раньше, чем Путин. Эти же СМИ публиковали информацию о том, что Медведев был одним из первых, кого позвал к себе Собчак. Медведев проработал помощником Собчака около полугода. В том же году он, наряду с другими руководителями «ИПЭ» Захаром Смушкиным, Борисом и Михаилом Зингаревичами, стал учредителем компании «Финцелл». В 1994 году ИПЭ открыло дочернее ТОО «Ин Юре», директором которого стал Медведев.

По информации ряда изданий, это произошло в то время, когда началась проверка законности ряда приватизационных проектов лесопромышленной компании. В результате проверки выяснилась незаконность приватизации одного из крупнейших предприятий ЗАО — Котласского целлюлозно-бумажного комбината. Ряд СМИ указывали, что уход Медведева был связан с конфликтом вокруг Братского ЛПК, задолженность перед кредиторами которого составляла 2 миллиарда рублей. По некоторым данным, правоохранительные органы Братска даже начали собирать компромат на Медведева. В середине 1990-х Медведев совместно с юристами петербургского «Промстройбанка» разрабатывал стратегию финансирования инвестиционных программ в лесотехническую отрасль. СМИ указвали, что адвокаты, работавшие с ним, отмечали его способность отлично ориентироваться в правовом поле. Издательство «Семь дней», а также значительное количество акций (без контрольного пакета) в ряде других медиаструктур — ЗАО «НТВ-Плюс», ЗАО «ТНТ-Телесеть», ЗАО «НТВ-Профит», радиостанции «РДВ. Политики Борис Немцов и Владимир Милов в своем экспертном докладе «Путин. Итоги» (2008 год) обращали внимание на то, что в июле 2005 года медиа-активы «Газпрома» — группу «Газпром-Медиа» и пакеты акций телеканалов НТВ и ТНТ получил «Газпромбанк» (называлась их стоимость — 166 миллионов долларов).

Уже в конце 2006 года — начале 2007 года, по данным авторов доклада, более 50 процентов акций «Газпромбанка», ставшего к концу 2007 года вторым по размеру активов банком страны после Сбербанка, были выкуплены банком «Россия». В октябре 2002 года Медведев был назначен представителем президента в Национальном банковском совете (НБС). По сведениям SmartMoney, в тот период Путин, подбирая кандидатуру на этот пост, выбирал между вице-президентом РЖД Владимиром Якуниным, Медведевым и Козаком. Волошину «человека, который должен будет сменить его на этом посту». 2 ноября 2003 года, сразу же после ареста Ходорковского, Медведев заявил, что правоохранительным органам не следовало торопиться с арестом акций компании, поскольку юридическая эффективность такого шага «не очевидна». Также он указал на опасность возникновения «административного ража», результатом которого могут стать непродуманные действия властных структур против крупных бизнесменов. Критиками политики Путина и его окружения отмечалось, что при Медведеве «Газпром» без всякого конкурса «передал в собственность посторонних лиц три важнейших финансовых актива, обслуживающих денежные потоки компании».

СМИ сообщали, что в 2004 году Страховое общество газовой промышленности (СОГАЗ) было приобретено структурами петербургского банка «Россия» (председатель его совета директоров и крупнейший акционер Юрий Ковальчук, по некоторым данным — личный друг президента Путина). О том, кто участвовал в сделке, стало известно не сразу — лишь к началу 2005 года было объявлено, что в сделках участвовали ЕврофинансМоснарбанк, «Россия» и «Северсталь». Банки, в свою очередь, заявили, что они являются лишь номинальными держателями, а акционерами СОГАЗа стали представляющие банк «Россия» инвесткомпания «Аброс» (владеет 51 % акций), ОАО «Лирус» и ООО «Акцепт» (у каждого по 12,5 процента), а также «Газпромбанк» (19,04 процента акций) и «Северсталь» (менее 5 процентов). В январе 2004 года Медведев выступил со статьей «Россия не свернет с пути реформ» в газете The Financial Times. В ней он опроверг представления о том, что Россия движется в сторону национализма и авторитаризма, которые получили распространение после «дела ЮКОСа» и поражения либеральных партий на выборах в Думу. В статье Медведев назвал себя сторонником «консервативного центризма» и выступил в качестве приверженца демократических реформ.